Variação em compostos orgânicos voláteis no muco do salmão do Atlântico está associada à resistência à infecção por piolho do salmão

Scientific Reports volume 12, Número do artigo: 4839 (2022) Citar este artigo

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Os piolhos do salmão são ectoparasitas que ameaçam os salmonídeos selvagens e de criação. A seleção artificial de salmão para resistência ao estágio infeccioso dos piolhos copepodídeos atualmente depende de testes de desafio in vivo em milhares de salmões por ano. Desafiamos 5.750 salmões com piolhos de salmão (Lepeophtheirus salmonis) de duas cepas distintas de salmão de criação em dois ensaios separados. Descobrimos que os compostos orgânicos voláteis (VOC), 1-penten-3-ol, 1-octen-3-ol e 6-metil-5-hepten-2-ona no muco do hospedeiro salmão após infecção por piolho de salmão, foram significativamente associado ao número de infecções por piolhos em uma faixa de temperatura da água (5 °C, 10 °C, 17 °C). Alguns VOCs (benzeno, 1-octen-3-ol e 3,5,5-trimetil-2-hexeno) foram significativamente diferentes entre linhagens selecionadas divergentemente para resistência ao piolho do salmão. Em uma avaliação populacional combinada, os VOCs selecionados variaram entre as famílias na faixa de 47-59%, indicando um componente genético e foram positivamente correlacionados com os valores de reprodução estimados dos hospedeiros salmões 0,59–0,74. Os fenótipos de VOC da mucosa podem complementar as práticas de criação atuais e têm o potencial de ser um proxy mais direto e ético para a resistência ao piolho do salmão, desde que possam ser medidos antes da infestação por piolhos.

De acordo com registros fósseis, os copépodes têm parasitado peixes pelo menos nos últimos 100 Ma ou mais1. Os piolhos do salmão (Lepeophtheirus salmonis) não são exceção, com a subespécie do piolho do salmão do Atlântico tendo coevoluído para parasitar os hospedeiros do salmão do Atlântico (Salmo salar) nos últimos (c 2,5–11 Ma)2. A co-evolução hospedeiro-parasita é tipicamente um processo rápido e recíproco onde cada espécie contra-ataca adapta as defesas da outra, resultando essencialmente em um jogo de soma zero (isto é, a hipótese da Rainha Vermelha)3. Desde a intensificação da criação do salmão do Atlântico na segunda metade do século XX, os piolhos do salmão tornaram-se um problema intratável, com efeitos devastadores no salmão do Atlântico selvagem e em cativeiro4. Tratamentos químicos foram seguidos por rápida e sucessiva adaptação e resistência dos piolhos do salmão5,6,7,8, sugerindo que a reintrodução repetida de salmão naïve em altas densidades em gaiolas marinhas pode favorecer desproporcionalmente a adaptação parasitária. As estratégias destinadas a impedir que o parasita se prenda ao salmão têm se mostrado as mais promissoras em termos de quebrar a corrida armamentista coevolutiva hospedeiro-parasita6,8. Uma questão fundamental é se é possível restabelecer um estado de equilíbrio hospedeiro-parasita que assegure a produção sustentável e ética de salmão do Atlântico.

Pesquisas anteriores se concentraram em comparar e elucidar as grandes diferenças na resistência pós-fixação ao piolho do salmão entre as espécies de salmão do Atlântico e do Pacífico pertencentes ao gênero Oncorhynchus9,10,11. Curiosamente, em testes de desafio in vivo padronizados, os números iniciais de piolhos de salmão são semelhantes entre as espécies de salmão do Atlântico e do Pacífico12. No entanto, o coho mais resistente (O. kisutch) e o salmão rosa (O. gorbuscha) rejeitam rapidamente os piolhos alguns dias após a fixação13. No salmão coho, esse fenômeno tem sido associado a uma hiperplasia epitelial inespecífica rápida e pronunciada e respostas de infiltração celular que resultam na rejeição do parasita alguns dias após a fixação14. Por outro lado, o salmão rosa responde com uma resposta inflamatória localizada e forte sequestro de ferro11 . Essas descobertas despertaram o interesse na introgressão de genes de resistência de espécies de salmão do Pacífico no salmão do Atlântico, mas essa tecnologia está em seus estágios de formação e informações genômicas importantes sobre essas vias ainda são necessárias15,16.

A seleção artificial para resistência do hospedeiro ao apego pela fase larval de vida livre (copepodídeos) apresenta uma forte abordagem, pois reduz as taxas de encontro e inibe a conclusão do ciclo de vida parasitário6,15. Em princípio, os piolhos do salmão poderiam se contra-adaptar aos métodos de seleção artificial para resistência do hospedeiro. No entanto, a contra-adaptação de patógenos à resistência do hospedeiro poligênico em sistemas vegetais e pecuários (incluindo salmonídeos) tem sido muito mais lenta do que a contra-adaptação a tratamentos químicos8. Sugerindo que a seleção artificial para resistência do hospedeiro pode ser um método eficaz para estabelecer um equilíbrio hospedeiro-parasita em um estado estacionário. Independentemente disso, identificar geneticamente o salmão do Atlântico de elite depende de testes padronizados de desafio de parasitas in vivo em milhares de peixes informantes (irmãos de candidatos a reprodução) a cada geração. Os peixes informantes são contados manualmente para fixação de copépodes por observadores treinados post-mortem, portanto, eles não podem ser usados ​​diretamente para reprodução seletiva. Em comparação com a reprodução seletiva, onde os candidatos a reprodução têm seu próprio fenótipo, esse método indireto de seleção em parentes de informantes falecidos é menos eficiente, além das sérias limitações logísticas e éticas para desafiar o teste. Enquanto isso, a base molecular subjacente para a resistência do hospedeiro à ligação do parasita permanece não descrita.